故事发生在《哈利·波特》原著的大约100年以前，虽然在霍格沃茨之遗中并没有哈利·波特和伏地魔，但在原著中大量设定性质的内容都得到了很好的还原。预设的主角在接到猫头鹰入学信之后，迎来了一场并不安逸的入学。主角是一位能看到和使用古代魔法的天选之子，一个和古代魔法相关的秘密有可能威胁到整个巫师世界，恰巧最近又有反派得知了这个秘密、想要得到它的力量，总之游戏从一开头我们就被反派盯上了，因此在整个学年中要一边学习知识一边阻止反派得逞。而几位已经去世了的老巫师是守护这个秘密的关键人物，他们会通过各种试炼来证明我是值得托付的正派人士，所以故事的主轴是围绕这个秘密、反派的进度、以及试炼的挑战来展开，随着剧情进度来逐步引导玩家到更多地点去。

游戏中主角共有4个分院可以选择，4个学院主要影响的是外观皮肤、休息室建筑环境等次要因素。剧情流程方面不会受到学院选择的影响，因此，玩家可以自由选择自己喜欢的学院。